Diversità genetica e microbica inaspettata per il ciclo dell'arsenico nei sedimenti di acque fredde del mare profondo

npj Biofilm e microbiomi volume 9, numero articolo: 13 (2023) Citare questo articolo

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Le infiltrazioni fredde, dove il fluido freddo ricco di idrocarburi fuoriesce dal fondo marino, mostrano un forte arricchimento di arsenico metalloide tossico (As). La tossicità e la mobilità dell’As possono essere notevolmente alterate dai processi microbici che svolgono un ruolo importante nel ciclo biogeochimico globale dell’As. Tuttavia, resta ancora da svelare una panoramica globale dei geni e dei microbi coinvolti nella trasformazione di As in filtra. Utilizzando 87 metagenomi di sedimenti e 33 metatrascrittomi derivati ​​da 13 infiltrazioni fredde distribuite a livello globale, mostriamo che i geni di disintossicazione As (arsM, arsP, arsC1/arsC2, acr3) erano prevalenti nelle infiltrazioni e più filogeneticamente diversi di quanto precedentemente previsto. Anche Asgardarchaeota e una varietà di phyla batterici non identificati (ad esempio 4484-113, AABM5-125-24 e RBG-13-66-14) possono funzionare come attori chiave nella trasformazione dell'As. L’abbondanza dei geni che riciclano l’As e la composizione del microbioma associato all’As si sono spostate attraverso diverse profondità di sedimenti o tipi di infiltrazioni fredde. La riduzione dell’arseniato o l’ossidazione dell’arsenito per il risparmio energetico potrebbero avere un impatto sul ciclo biogeochimico del carbonio e dell’azoto, supportando la fissazione del carbonio, la degradazione degli idrocarburi e la fissazione dell’azoto. Nel complesso, questo studio fornisce una panoramica completa dei geni e dei microbi che riciclano l’As nelle infiltrazioni fredde arricchite di As, ponendo solide basi per ulteriori studi sul ciclo dell’As nel microbioma delle acque profonde a livello enzimatico e processuale.

Le infiltrazioni fredde sono caratterizzate dall'emissione di fluidi sotterranei nel fondale marino e si verificano ampiamente ai margini continentali attivi e passivi1,2. I fluidi ascendenti sono spesso ricchi di metano e altri idrocarburi che sostengono oasi dei fondali marini composte da vari microrganismi e associazioni faunistiche3,4. Il processo principale che alimenta i complessi ecosistemi delle infiltrazioni fredde è l'ossidazione anaerobica del metano (AOM), gestita congiuntamente da un consorzio di archaea anaerobici metano-ossidanti (ANME) e batteri solfato-riduttori (SRB)5,6. L'AOM rimuove circa l'80% del metano emesso verso l'alto, agendo come un efficiente filtro del metano7. Inoltre, i sedimenti delle infiltrazioni fredde di acque profonde contengono anche diversi e abbondanti diazotrofi che potrebbero contribuire in modo sostanziale al bilancio globale dell’azoto8. Le infiltrazioni fredde sono quindi biologicamente e geochimicamente significative su scala globale.

I fluidi di sfiato possono influenzare in modo significativo l'ambiente sedimentario dei siti di infiltrazione, determinando cambiamenti nelle caratteristiche chimiche dei sedimenti9. In particolare, l'arsenico (As), uno degli elementi più abbondanti nella crosta terrestre, è arricchito in modo anomalo nei sedimenti filtrati10,11,12,13,14. L'anomalo arricchimento di As potrebbe essere attribuito ai fluidi ascendenti che potrebbero catturare As ed altri metalli nel passaggio attraverso spesse formazioni scistose10,14; o il cosiddetto effetto navetta del particolato ferroso9,11,13. Come lo è anche la natura tossica dei metalloidi che, una volta esposti, possono provocare effetti negativi su tutti gli esseri viventi15. A seconda delle condizioni fisico-chimiche, l'As può essere trovato in diversi stati di ossidazione e metilazione, mostrando vari livelli di tossicità e biodisponibilità16. Negli ambienti marini, l'arseniato (As(V)) e l'arsenito (As(III)) sono le forme dominanti di As17 inorganico. Si presume che i microbi abbiano evoluto un repertorio genetico legato al ciclismo dell'As, risalente ad almeno 2,72 miliardi di anni fa18,19. I processi di biotrasformazione includono la disintossicazione dell'As per mitigare la tossicità e la respirazione dell'As per risparmiare energia. La disintossicazione dall'As si ottiene principalmente attraverso due fasi: riduzione dell'As(V) ad As(III) mediante reduttasi citoplasmatiche dell'As(V) (gene arsC) con omologia con la famiglia della glutaredossina (gene arsC1) o della tioredossina (gene arsC2) e successiva estrusione di As (III) tramite permeasi di efflusso di As (III) (geni arsB e acr3)20,21 (Fig. 1). Un altro meccanismo di disintossicazione dall'As prevede la metilazione di As(III) in metilarsenito (MAs(III)) da parte della S-adenosilmetionina (SAM) metiltransferasi (gene arsM)22 (Fig. 1). Sebbene gli intermedi MA (III) siano più tossici dell’As (III), non si accumulano nelle cellule e possono essere disintossicati attraverso diversi percorsi. Gli MAs(III) possono essere ulteriormente metilati da ArsM e volatilizzati, estrusi dalle cellule tramite la permeasi di efflusso di MAs(III) (gene arsP)23, ossidati in MAs(V) meno tossici dall'ossidasi specifica di MAs(III) (gene arsH )24, o demetilato in As(III) meno tossico dalla C-As liasi (gene arsI)25. Poiché la respirazione consiste nell'ossidazione chemiolitotrofica dell'As(III) da parte dell'As(III) ossidasi (geni aioAB/arxAB) e nella riduzione dissimilatoria dell'As(V) mediante l'As(V) reduttasi respiratoria (geni arrAB)15,26 (Fig. 1) . Nel loro insieme, i microbi hanno un enorme effetto potenziale sul ciclo biogeochimico e sulla tossicità dell’As.